تقع الكنيسة على بعد خطوات من كنيسة المهد في بيت لحم، وهي في الأصل عبارة عن مغارة ضخمة تمّ حفرها قديما، وفقًا للتقاليد المسيحية القديمة، فإن مغارة الحليب هي الموقع المقدس الذي يُعتقد أن مريم العذراء أرضعت فيه الطفل يسوع بينما كانت مختبئة من جنود الملك هيرودس الذي كان يسعى لقتل الطفل يسوع في طريق هروب العائلة المقدسة الى مصر. كما تقول القصة، بينما كانت العذراء مريم ترضع يسوع في المغارة، فإن بضع قطرات من حليبها سقطت على الصخرة الطباشيرية الناعمة، مما أكسبها إلى الأبد لونًا أبيض حليبيًا مميزًا. كانت المغارة موقع زيارة وعبادة منذ القرن الرابع الميلادي. ابتداءً من القرن السابع الميلادي، تم إرسال قطع من المغارة إلى الكنائس في أوروبا. وقد تم الاعتراف بهذا الموقع بموجب إعلان البابا غريغوري الحادي عشر في عام 1375. أقام الفرنسيسكان كنيسة حول مغارة الحليب في عام 1872. وقد عبر سكان بيت لحم والحرفيون المحليون عن حبهم لهذا الموقع من خلال تزيين المزار بنقوش من الصدف. في عام 2007، تم افتتاح كنيسة حديثة.